В регионе северо-запада европейской части России мало данных по содержанию микроэлементов в эпифитных лишайниках. В сопоставлении с соседними районами не установлен уровень загрязнения лишайников и не выявлены фоновые концентрации тяжелых металлов на разных видах форофитов. Особенностью территории южного берега Ладожского озера является широкое распространение болот в комплексе с лесами. В перспективных охраняемых лесных территориях около Ладоги отмечено высокое разнообразие видов лишайников [1, 2]. В южной части Ладожско-Онежского перешейка в лесных сообществах распространены береза повислая Betula pendula Roth. и береза пушистая B. pubescens Ehrh. Береза повислая предпочитает более сухие и светлые местообитания, береза пушистая – более сырые местообитания, окраины болот.

В среднетаежной подзоне широко распространены лесные сообщества, в которых древесный ярус образован двумя-тремя видами. По сравнению с другими форофитами, содержание микроэлементов в лишайниках на березе менее изучено. Биологические особенности березы как древесной породы могут определять отличия в биоаккумуляции тяжелых металлов в лишайниках. Береза имеет собирающий тип кроны, с интенсивным стоком осадков по стволам, что может способствовать обогащению микроэлементного состава лишайников. Влияние сомкнутого древостоя формирует в пространстве крон градиенты влажности и температуры. Развитая крона деревьев сосны рассеивает атмосферные осадки.

Роль пород древесного яруса как эдификатора в условиях заболоченных лесов и болот снижена. Известно, что для роста и развития лишайников важными условиями являются влагообмен с атмосферой, освещенность местообитаний. Под пологом лесного сообщества образуется влажный микроклимат, который благоприятен для развития лишайников. В заболоченных сообществах и на болотах с разреженным древесным ярусом на эпифитные лишайники действуют такие экологические факторы, как высокая относительная влажность воздуха и интенсивная освещенность. Градиент влажности, обычный под пологом леса, изменяется. Для болот характерен особый микроклимат и высокая влажность воздуха. В открытых сильно освещенных местообитаниях болот при отсутствии влияния полога леса на древесном субстрате разнообразие лишайников снижается.

Исследование проводилось для выявления влияния экологических условий полога соснового леса и кроны березы на накопление тяжелых металлов в эпифитных лишайниках в различных микроместообитаниях, по сравнению с условиями роста на молодых деревьях березы пушистой в ельнике кустарничково-сфагновом. Лишайники, растущие на древесных породах в подлеске, находятся под влиянием осадков, прошедших через кроны древостоя. В дренированных лесах в подлеске обычный вид лиственных пород – рябина обыкновенная, содержание микроэлементов в лишайниках на рябине ранее не было изучено. Представляет интерес определение накопления кадмия в лишайнике на березе.

Цель исследования – определить содержание тяжелых металлов в виде Hypogymnia physodes (L.) Nyl., сем. Parmeliaceae, растущем на березе, по сравнению с рябиной в ярусе подлеска сосняка, в гидроморфных и дренированных условиях в среднетаежной подзоне.

Материалы и методы исследования

Образцы эпифитного лишайника Hypogymnia physodes (L.) Nyl. собирали в двух сообществах: в сосняке кустарничково-зеленомошном, в дренированных условиях и в ельнике кустарничково-сфагновом, краевая часть болота в июле–августе 2018–2019 гг. Район исследования – подзона средней тайги, северо-запад европейской части в южной части Ладожско-Онежского перешейка, юго-восток побережья Ладожского озера, бассейн р. Свирь, северо-восток Ленинградской области, Лодейнопольский район. Над уровнем моря высота 24–26 м. Локальные источники атмосферного загрязнения в районе отсутствуют.

В сосняке кустарничково-зеленомошном древостой образует сосна обыкновенная Pinus sylvestris L., встречается береза повислая Betula pendula Roth. В древесном ярусе и подлеске – рябина Sorbus aucuparia L., можжевельник, ольха, сосна. Возраст сообщества около 90–110 лет, пожаром не повреждено. В редкостойном ельнике кустарничково-сфагновом при интенсивном освещении эпифитные лишайники поселяются под кронами тонких берез на стволиках и ветвях, в кронах ели. На краю болота лишайник собирали в разных микроместообитаниях на стволиках и ветвях березы пушистой. Возраст низкорослой ели европейской (2,0–2,2 м) в ельнике кустарничково-сфагновом – 95 лет, определен по радиальным спилам основания стволов. При этом диаметр стволов ели при основании очень небольшой, всего 3,8–4,0 см. На высоте 1,3 м диаметр ствола ели 2,54 см. Возраст березы пушистой – 31 год, диаметр оснований стволов – 6,0–6,3 см. Высота березы 2,5–3,0 м.

В сосняке лишайники собраны на стволах березы повислой (диаметр 18–25 см) и на молодых невысоких рябинах (высота 1,5–2 м, диаметр стволика на 1,3 м 1,0–1,4 см). В ельнике кустарничково-сфагновом лишайники собирали на березе пушистой в двух типах микроместообитаний, на ветвях с диаметром 0,5 см толщины и на гладкой корке стволов. Высота сбора проб лишайников и корки стволов 1,3 м.

Размер талломов H. physodes – 4–5 см. Образцы собирали на двух-трех деревьях вида форофита. В местообитаниях лишайников также собирали субстрат, пробы корки стволов и листья березы. Образцы лишайников складывали в бумажные пакеты, высушивали в лаборатории до воздушно-сухого веса, сушили в термостате (40 °С). Пробы озоляли при 450 °С в муфеле, золу растворяли при нагревании в 2 N HCl, фильтровали через фильтр «синяя лента». Концентрации химических элементов определяли на ААС Квант-АФА, Россия, в двух аналитических повторностях. Данные обрабатывали в Microsoft Excel 2010.

Результаты исследования и их обсуждение

В лесных сообществах лишайник Hypogymnia physodes – обычный вид с широкой экологической амплитудой на разных видах форофитов. На болотах деревья из-за недостатка питания и неблагоприятного водного режима низкорослые. На болотах лишайники осваивают ветви в низко расположенных кронах деревьев [3]. Особенность роста лишайников на болотах с влажным микроклиматом – это отсутствие выраженных зон развития по вертикали, обычных в дренированных лесах. В разреженном ельнике кустарничково-сфагновом лишайники, включая кустистые виды р. Bryoria, растут на ветвях и стволах берез, при затенении, начиная с нижней части стволов на высоте 30–50 см.

При анализе в лишайниках на стволах и ветвях березы в ельнике кустарничково-сфагновом обнаружены довольно низкие концентрации металлов – Ni, Cu, Pb, Cd (табл. 1).

Под пологом сосняка к ярусу подлеска поступают обогащенные микроэлементами осадки, прошедшие сквозь кроны верхнего яруса. Тяжелые металлы в талломах H. physodes содержатся в низких концентрациях, что свидетельствует об отсутствии техногенного влияния на сообщество. Под пологом леса и разных видах форофитов в H. physodes менее сильно изменяются концентрации других микроэлементов по сравнению с Zn и Mn. Концентрации Zn в H. physodes на ветвях и стволах березы – 82,2–82,7 мг/кг соответственно. Лишайники на стволах и ветвях березы пушистой в ельнике кустарничково-сфагновом накапливают Zn. Следует отметить, что содержание Mn в H. physodes на березе пушистой в двух микроместообитаниях выше содержания Fe или сопоставимое. На стволах и ветвях березы в лишайнике H. physodes содержание Mn – 306–358 мг/кг, что выше, чем на коротких (30–80 см) живых и сухих ветвях в слаборазвитой кроне низкорослой ели, 193 мг/кг [4]. Высокое содержание Zn на березах в H. physodes под пологом дренированного сосняка и в ельнике кустарничково-сфагновом слабо различается. Под пологом сосняка H. physodes на березе и рябине содержит до 2,50 раз больше Mn (819–831 мг/кг). Под пологом леса Mn и Zn – обычные биогенные элементы в составе осадков. Кроны низкорослой березы пушистой в ельнике на краю болота способствуют обогащению состава лишайника. Состав лишайника в ельнике отличается при небольшой кроне и молодом возрасте березы, 31 год.

Два вида берез довольно хорошо отличаются по форме кроны, наличию трещин с темной корой на стволах березы повислой, опушению побегов березы пушистой. Листья березы обычно накапливают довольно высокие концентрации Zn, 156 мг/кг и, как многие древесные породы тайги, высокие концентрации Mn [5–7]. Лишайники на березе накапливают Zn. На березе пушистой лишайник H. physodes содержит концентрацию Zn в 1,73 раза выше, чем на рябине под пологом сосняка, 47,6 мг/кг. Под пологом леса в подлеске на рябине и стволах березы повислой лишайник накапливает Mn больше, чем на молодых деревьях березы пушистой на краю болота. Кроме этого, в лишайнике на стволах березы пушистой из-за стока осадков содержание Cd (0,460 мг/кг), несколько выше.

Древесная растительность влияет на концентрацию ионов в составе осадков под кронами [8, 9]. В лесном сообществе различается интенсивность смыва и растворения веществ в кронах разных форофитов. В кроне деревьев осадки частично стекают по стволам, часть проходит сквозь ветви и листья. Состав осадков, стекающих по коре стволов деревьев, обогащается дольше, в большей степени, чем при поступлении сквозь листья кроны. Минеральные элементы вымываются из крон березы с дождевыми осадками.

Таблица 1

Средние концентрации металлов в лишайниках на березе в разных микроместообитаниях ельника и под пологом сосняка, мг/кг сухой массы

В составе подкроновых осадков березы в лесах средней тайги выявлено возрастание поступления водорастворимых форм Zn и Mn [8]. В составе осадков под кронами молодых лиственных лесов возрастает концентрация Mn, Zn, Ni, Cu по сравнению с атмосферными осадками [9]. Состав осадков под пологом леса связан с содержанием химических элементов в листьях и хвое, вымыванием и выщелачиванием из древесной растительности. Листья берез, хвоя сосны и ели интенсивно накапливают Mn [5, 6]. В фоновых условиях листья березы содержат высокие концентрации Mn, до 1600 мг/кг, Zn, до 156 мг/кг [5, 6]. Листья березы в фоновых условиях Карелии более интенсивно, чем хвоя, накапливают Cd – 0,67 мг/кг [7]. В листьях березы более высокая зольность и более высокие концентрации микроэлементов, по сравнению с хвоей сосны и ели [5, 6].

Строение кроны березы, в которой ветви прикреплены под острым углом к стволу, способствует интенсивному стоку по стволам. Крона березы – собирающая осадки. Осадки, стекающие по стволам и проходящие через кроны березы, обогащаются минеральными элементами, которые накапливаются в лишайниках. Состав лишайников на стволах березы, с повышением в них концентраций Zn и Mn, а также Cd, соответствует особенностям листьев.

На лишайники влияют экологические условия внутри лесного сообщества. Состав лишайников в связи с влиянием естественных факторов среды, видов форофитов менее изучен, чем при промышленном загрязнении и в городской среде.

Химический состав эпифитных лишайников с их атмосферным способом питания связан с составом осадков. В промышленных выбросах тяжелые металлы поступают в фитоценозы при осаждении аэрозолей, пыли, также в виде растворенных соединений со снеговыми и дождевыми осадками. Тяжелые металлы могут быть обнаружены в лесных сообществах далеко от источников выбросов. Типичное техногенное влияние на леса в западноевропейских странах, на севере европейской части – поступление кислых осадков с высокими концентрациями тяжелых металлов в растворимой и твердой форме аэрозолей.

Древесный полог снижает интенсивность испарения, колебания температуры воздуха и почвы. Смешанный состав лесных сообществ способствует сохранению теплового баланса. При прохождении осадков через полог леса возрастает доля растворимой, геохимически активной части тяжелых металлов. Кадмий и Pb – одни из наиболее опасных металлов, загрязняющих экосистемы с дальним переносом выбросов. Кадмий при низких концентрациях высокотоксичный элемент, подвижен в водной и газовой фазе, способен к вторичному накоплению. При поступлении элементов в таллом лишайников и накоплении тяжелых металлов главный механизм – катионообменные свойства клеточных стенок [10].

В лишайнике выше содержание микроэлементов по сравнению с коркой березы (табл. 2).

Корка более молодых деревьев березы (береста) отличается большей влажностью [11], что может отчасти способствовать поселению лишайников. Концентрации микроэлементов в корке и листьях берез низкие, находятся в пределах естественных фоновых значений при отсутствии влияния загрязнения. В листьях березы пушистой по сравнению с H. physodes содержатся гораздо более высокие концентрации Mn, 1035 мг/кг, что выше, чем в лишайнике, в 1,26–3,11 раза. Концентрации Zn в листьях 105–175 мг/кг, выше до 1,33–2,12 раза. По сравнению с листьями берез пушистой и повислой, в лишайнике H. physodes на стволах и ветвях березы накапливается больше Pb (в 3,2–9,3 раза), Cd (в 1,57–2,54 раза), Fe (в 5,9–13 раза). В краевой части болота в лишайнике также выше Ni и Cu (2,2 раза). В лишайнике в фоновых условиях концентрация Cd в 4,15–4,56 раз, Pb в 14–16 раз выше, чем в корке ствола березы.

Таблица 2

Концентрации металлов в субстрате лишайников корке ствола и листьях березы, мг/кг

Сравнение накопления микроэлементов в эпифитном лишайнике на разных видах форофитов и в разных экологических условиях показало следующее. В лишайниках в микроместообитаниях на стволах березы пушистой на краю болота в ельнике содержание Cd, 0,460 мг/кг, выше на 27 %, чем на ветвях. Это, по-видимому, связано с влиянием питания лишайников на стволах березы обогащенным микроэлементами стоком, вымыванием Cd из листьев кроны березы, собирающей осадки. В листьях берез в Карелии фоновые концентрации Cd – 0,67 мг/кг [7]. По-видимому, поступление Cd в лишайники с осадками на стволах березы происходит как за счет концентрирования собирающим типом кроны березы с осадками из пылевых фракций воздуха, так и со стоком по стволам при вымывании из листьев. Концентрация Cd в лишайнике на рябине в подлеске низкая (0,437 мг/кг). Содержание Cd и Pb в лишайниках в ельнике не выше фоновых концентраций [10, 12]. Накопление Pb в H. physodes на обоих видах берез близкое – 4,85–4,96 мг/кг и слабо отличается на рябине. Не обнаружено загрязнения лишайников тяжелыми металлами.

В подкроновых осадках, прошедших древесный полог, концентрации ионов увеличиваются, из листьев выщелачивается Mn, в зависимости от возраста леса [9, 13]. В лишайнике под пологом соснового леса заметно повышение содержания Mn по сравнению с открытыми местообитаниями края болота с отсутствием древесного полога.

В заповеднике «Кивач» изучен видовой состав лишайников. Установлены концентрации тяжелых металлов в H. physodes [12]. Нужны данные о влиянии загрязнения на лишайники в юго-восточном Приладожье. В бассейне р. Свирь на северо-востоке области в заболоченных лесах отмечен значительный возраст деревьев ели (150 лет) и видовое разнообразие лишайников [1, 2]. При сохранении видового разнообразия лишайников сфагновые ельники представляют ценный тип сообществ. Во влажных, заболоченных ельниках, в которых береза встречается в виде примеси в древостое, на березе возрастает число видов лишайников [14]. Лишайники способствуют увеличению запаса микроэлементов в лесах, но их масса незначительная. В ельнике 230-летнего возраста опад эпифитов 4,3 г/м2 в год [15]. В разреженном ельнике поступление тяжелых металлов в большей степени определяется атмосферными источниками, кроны молодых берез влияют на микроэлементный состав лишайников слабо.

Заключение

Получены новые данные концентраций тяжелых металлов в эпифитном лишайнике H. physodes под пологом сосняка на стволах рябины и в микроместообитаниях на стволах и ветвях березы пушистой. В H. physodes и корке березы выявлены естественные фоновые концентрации микроэлементов, их можно применять для оценки степени загрязнения. В разных экологических условиях сообществ в связи с влиянием полога леса и возраста березы в лишайниках более резко различается содержание Mn. На стволах молодых деревьев березы пушистой на краю болота в лишайнике до 2,50 раз ниже концентрации Mn, чем под пологом леса. Под влиянием форофитов – двух видов березы в H. physodes накапливается Zn. Содержание Zn в H. physodes на стволах березы выше в 1,66–1,73 раза, по сравнению с рябиной. В лишайнике концентрация микроэлементов выше, чем в листьях березы и корке стволов. Влияние форофита на лишайники нужно учитывать при биоиндикации загрязнения.

Работа выполнена по плановой теме НИР 2021–2023гг. № 121032500047-1 «Растительность европейской части России и северной Азии: разнообразие, динамика и принципы организации». Авторы благодарят канд. биол. наук н.с. П.Н. Катютина, БИН РАН, за определение возраста деревьев березы и ели.